avAbanico veterinarioAbanico vet2007-428X2448-6132Sergio Martínez González10.21929/abavet2021.4100128Artículos originalesFactores ambientales asociados a la prevalencia de Haemonchus spp en corderos de la zona centro de Sinaloa0000-0001-6866-5912Solis-CarrascoJesús10000-0002-5078-7636Gaxiola-CamachoSoila10000-0001-6205-6083Enríquez-VerdugoIdalia10000-0002-5990-7841Portillo-LoeraJesús10000-0002-7557-5576López-ValenciaGilberto20000-0001-5248-3719Castro-del-CampoNohemi*1Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autónoma de Sinaloa. Universidad Autónoma de SinaloaFacultad de Medicina Veterinaria y ZootecniaUniversidad Autónoma de SinaloaMexicoInstituto de Investigaciones en Ciencias Veterinarias, Universidad Autónoma de Baja California Universidad Autónoma de Baja CaliforniaInstituto de Investigaciones en Ciencias VeterinariasUniversidad Autónoma de Baja CaliforniaMexico
Autor responsable y de correspondencia: ncastro@uas.edu.mx Blvd. San Ángel S/N, Colonia San Benito, Culiacán, Sinaloa, México. CP 80246. E-mail: danielsolis84@gmail.com,soilagaxiola@uas.edu.mx, enver@uas.edu.mx, portillo6422@uas.edu.mx, gilbertolopez@uabc.edu.mx, ncastro@uas.edu.mx28022022Jan-Dec202111e1282607202108112021Este es un artículo publicado en acceso abierto bajo una licencia Creative CommonsRESUMEN
Los ovinos son una especie explotada en diferentes ámbitos de la producción. Estos son propensos a diferentes patógenos, destacando parásitos como Haemonchus contortus. El clima predominante y las prácticas de manejo en la crianza se consideran los principales factores que impulsan la distribución espacial y temporal del nematodo. Su distribución es mundial, ocasiona pérdidas económicas por morbilidad y mortalidad, se han reportado estudios de prevalencia en diferentes países como en India, España, Nigeria, México; por ello, el objetivo de este trabajo fue determinar los factores edafoclimáticos de las distintas zonas del municipio de Culiacán y sistema de producción que influyen en la prevalencia de Haemonchus spp en corderos. La investigación se realizó en el municipio de Culiacán, Sinaloa, México, en un periodo de un año, fue un estudio observacional, para el cual se incluyeron 23 unidades de producción ovina distribuidas en 10 sindicaturas del municipio, se realizó un muestreo por época del año colectando un total de 1520 muestras de heces procedentes de animales menores a 3 meses de edad. Las heces se procesaron individualmente por técnica de flotación. La prevalencia general fue de 13.42 %, y la época de otoño (OR 2.38 (1.69-3.34) P<0.001), zona de valle (OR 2.70 (1.21-6.02); P<0.016) y sistema extensivo (OR 4.81 (3.38-6.85); P<0.0001) resultaron factores de riesgo asociados a la presencia del nematodo en los corderos, por lo que deben considerarse para el establecimiento de medidas preventivas y de control de la parasitosis.
Palabras clave:Haemonchusprevalenciaovinosfactor de riesgonematodo gastrointestinalINTRODUCCIÓN
Las infecciones por nematodos gastrointestinales afectan la salud de pequeños rumiantes comprometiendo su producción y reproducción, con mayor frecuencia en animales jóvenes en desarrollo, provocando baja ganancia de peso y retraso en el crecimiento, por lo cual son una de las principales causas de pérdidas económicas (González et al., 2011; Asmare et al., 2016; Kuma et al., 2019), principalmente en los costos incurridos en el tratamiento y control (Tramboo et al., 2015). Los ovinos por lo general son más propensos a parasitismo gastrointestinal, debido a su alimentación en pastos contaminados con larva 3 (Tariq et al., 2008). Entre los parásitos gastrointestinales, Haemonchus es la especie con mayor importancia económica (Rinaldi et al., 2015). Este nematodo se localiza en el abomaso, se alimenta de la sangre de ovinos y caprinos, puede encontrarse en otros rumiantes como bovinos (Getachew et al., 2007), es de los más patógenos en ovejas (Besier et al., 2016), su extensa distribución geográfica y resistencia contra las medidas de control antihelmínticas lo convierte en una amenaza para la sostenibilidad de la ganadería de ovinos (Saccareau et al., 2017). La época de lluvia favorece su frecuencia, con animales en pastoreo durante las primeras horas de la mañana (Mederos et al., 2010), el clima predominante (temperatura, lluvia y humedad) y las prácticas de manejo en la crianza se consideran los principales factores que impulsan su distribución (Rinaldi et al., 2015); su distribución es heterogénea y depende de variables que difieren de un área a otra, incluso de una granja a otra, como el manejo, prevención y control (Musella et al., 2011). Por otro lado, estudios sobre la prevalencia en animales en pastoreo es alta en zonas de climas tropicales de ambos hemisferios (O´connor et al., 2006), los animales jóvenes y hembras preñadas son más susceptibles a los helmintos a diferencia de los animales adultos debido a su estado nutricional y su bajo nivel de inmunidad (Vieira et al., 2014). La prevalencia de Haemonchus se ha reportado a nivel mundial, en India Tramboo et al. (2015) de un total de 1200 de animales muestreados el 55 % fue positivo al nematodo; en México, se encontró un 32 % positivos de 219 muestreados procedentes de ovinos en pastoreo (Hernández et al., 2007); en la región de Sinaloa al analizar 120 ovinos de un sistema de producción extensivo se reportó una frecuencia de 17.5 % (Gaxiola et al., 2010). Por lo tanto, el objetivo de trabajo fue determinar los factores edafoclimáticos de las distintas zonas del municipio de Culiacán y sistema de producción que influyen en la prevalencia de Haemonchus spp en corderos de la zona centro de Sinaloa.
MATERIAL Y MÉTODOSÁrea de estudio
Se realizó en el municipio de Culiacán, Sinaloa, México (24o 46’ 13’’ LN y 107o 21’ 14’’ LO). La región se caracteriza por tener un clima BS1 (h’) w(w)(e), se define como clima semiseco, muy cálido, con lluvias en verano, según la clasificación de Köppen y modificada por García (2004); con temperatura promedio anual de 25.9 ºC, máxima promedio de 30.4 ºC en junio y julio, y mínima promedio de 20.6 ºC en enero; la humedad relativa promedio es de 68 %, con máxima de 81 % en septiembre y mínima de 51 % en abril; la precipitación anual promedio es de 688.5 mm (CIAPAN, 2002).
Tipo de estudio y tamaño de muestra
Es un estudio observacional, transversal, descriptivo. Se muestrearon 23 ranchos extensivos, semi-intensivos e intensivos. En el municipio de Culiacán se tienen registradas 125 Unidades de Producción Ovina (UPO) (SIAP, 2013), por lo que la muestra representó el 18.4 % de las UPO. Se consideraron 10 de las 18 sindicaturas del municipio de Culiacán, Sinaloa (Fig. 1), la selección de las unidades de producción se realizó por conveniencia, con base a la cooperación del propietario y la facilidad para su acceso. El tamaño de muestra se determinó con la siguiente fórmula:
Localización de las sindicaturas de las unidades de producción ovinas muestreadas en el Municipio de Culiacán, Sinaloa, México
n=Z2pqB2
Donde: n es tamaño de la muestra, Z es 1.96 para el 95 % de confianza, p es frecuencia esperada del factor a estudiar, q es 1 - p, B es precisión o error admitido (Jaramillo & Martínez, 2010). El tamaño de muestra calculado fue de 380 muestras de heces en cada estación (verano, otoño, invierno y primavera) y debido a que al realizar la visita a la unidad de producción se desconocía el número de corderos existentes, se consideró el número de adultos (Cuadro 1), y se muestreó un número de corderos que representó al menos el 10% de los adultos en cada unidad de producción, los cuales se seleccionaron al azar para completar el tamaño de la muestra calculada. Se realizó un muestreo por época del año y se obtuvieron un total de 1520 muestras procedentes de corderos menores de noventa días (d) de edad.
Ubicación de unidad de producción ovina por sindicatura y población de ovinos adultos
Sindicatura
*UPO
Ovinos adultos
Corderos muestreados
Villa Adolfo L.M
Agrícola Limón
La Hacienda
La granjita
Alboradas
80
150
120
180
10
20
17
18
El Salado
El alacrán
70
11
Costa Rica
El trabajo
Agrícola Sanfer
Agrícola Tabachines
20
150
180
5
15
18
Quilá
Naranjos
La Loma
70
30
12
5
Aguaruto
Fetasas
Agrícola del Río
Los Cabritos
200
45
200
22
5
20
Culiacancito
San Sebastián
Agrícola Quiroz
Los Otates
250
250
180
25
25
20
Las Tapias
Santa María
130
13
Sanalona
Baldomero
20
5
Imala
Guayacanes
200
24
Culiacán
Guásima
Agrícola Mojolo
Ganadera Verdugo
Campo Morelia
230
300
80
180
23
32
15
20
*UPO= Unidades de Producción Ovina
Recolección de muestras y análisis de laboratorio
Durante cada visita a las unidades de producción se llenó un formato de registro de información sobre los siguientes factores: época del año (verano, otoño, invierno o primavera), localización (zona de altos o valle), sistema de producción (intensivo, semiintensivo, extensivo. Los corderos se eligieron de forma aleatoria. Las heces se tomaron directamente del recto con guante de látex, se identificaron individualmente, se refrigeraron en contenedores a 4 ºC con hielo y refrigerantes para su traslado al laboratorio de Parasitología de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, para su proceso y análisis.
El diagnóstico de Haemonchus spp se realizó por análisis coproparasitoscópico mediante la técnica cualitativa de flotación de Faust (Zajac & Conboy, 2011), al ser un medio útil y ampliamente utilizado en estudios preliminares para determinar qué tipos de parásitos están presentes en muestras fecales (Medeiros et al., 2018), para la detección del parásito se utilizó microscopio óptico con los objetivos de 10x y 40x, los huevos se identificaron en base a su morfología característica, blastómeros de color marrón oscuro y tamaño descrita por Ljungström et al., 2018.
Análisis estadístico
Los corderos se consideraron positivos con al menos un huevo de Haemonchus spp; la prevalencia se estimó como el número de ovinos positivos entre el total de ovinos muestreados según la categoría.
Los resultados de la observación al microscopio (positivo o negativo) se resumieron en cuadros de contingencia por factor y se analizaron para detectar la asociación entre el resultado y el factor, con la prueba de Ji cuadrada. Se consideró diferencia estadística con una P≤0.05.
En los factores con más de dos categorías, los resultados se dicotomizaron. Enseguida, para determinar los factores de riesgo de resultados positivos se aplicó análisis de regresión logística multivariado. El modelo general fue:
πx=exp(α+Σβixi)1+exp(α+Σβixi)
Donde: π (x), el valor de π puede variar a medida que cambia el valor de x, y se quiere describir su dependencia; los valores de xi = (x1,…,xp) son las variables predictoras p, xi representa el vector de variables independientes; exp es la base de los logaritmos naturales 2.71828; α es el valor del intercepto; βi son los valores de los coeficientes de regresión. Para este análisis se utilizó el procedimiento LOGISTIC (SAS, 2001) con la opción hacia atrás, para estimar el grado de asociación [razón de probabilidades (OR)] y los intervalos de confianza. El nivel de alfa para considerar asociación entre el factor con el resultado positivo, y estimar el factor de riesgo fue P ≤ 0.05.
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
De un total de 1520 muestras analizadas, 204 resultaron positivas a Haemonchus spp representando una prevalencia de 13.42 % en el período anual analizado; el método utilizado para detectar al nematodo fue la técnica de flotación, prueba principalmente usada en examen de heces en diagnóstico animal, concentra huevos, ooquistes de parásitos y separa los desechos presentes en la muestra (Zajac & Conboy, 2011; Rinaldi et al. 2011; Medeiros et al., 2018), una de las principales ventajas de utilizar esta prueba es que tiene una alta tasa recuperación de huevos (Medeiros et al., 2018), causa menos daño a los quistes y huevos (Zajac & Conboy, 2011), lo que permite una identificación morfológica adecuada facilitando la observación de la estructura característica, dimensiones del huevo a identificar (Indre et al., 2010; Mahmood et al., 2019), la técnica impide la flotación de huevos de trematodos y no es tan específica para determinar la especie de los parásitos observados (Zajac & Conboy, 2011; Ljungström et al., 2018), por lo tanto los resultados mediante esta técnica reportan sólo el género de Haemonchus. Los factores estudiados se presentan en el cuadro 2, las pruebas de Ji Cuadrada indicaron que los tres factores fueron significativos (P<0.05), época del año, zona de producción, sistema de producción; de igual forma para el análisis de los factores de riesgo resultaron significativos (P≤0.05) en el modelo de regresión logística multivariada (Cuadro 3). Los resultados por época del año mostraron una mayor prevalencia en otoño con 20.53 %, no se observó diferencia entre la época de invierno y primavera y la menor prevalencia se encontró la época de verano con 7.89 % (P<0.0001).
Factores de Riesgo Asociados a la presencia de huevos de Haemonchus spp en heces de corderos en UPO ubicadas en el municipio de Culiacán, Sinaloa, México
Factor de riesgo
N
Muestras Positivas
Porcentaje
P1
Época del año
0.0001
Verano
380
30
7.89c
Otoño
380
78
20.53a
Invierno
380
50
13.16b
Primavera
380
46
12.11bc
Zona de producción
0.0001
Altos
183
7
3.83b
Valles
1337
197
14.73a
Sistema de producción
0.0001
Extensivo
437
112
25.63a
Semiintensivo
248
50
20.16a
Intensivo
835
42
5.03b
Valores de probabilidad de la prueba de Ji cuadrada. abc Literales diferentes
en los porcentajes de muestras positivas en cada factor de riesgo
indican diferencia estadística (P ≤ 0.01).
Odds ratios para los Factores de Riesgo Asociados a la presencia de huevos de Haemonchus spp en heces de corderos en UPO ubicadas en el municipio de Culiacán, Sinaloa, México
Factor de Riesgo
Odd ratio
IC 95 %
Valor de P
Época del año:
V-I-P
Otoño
Referencia
2.38
1.69-3.34
0.001
Zona de producción:
Altos
Valles
Referencia
2.70
1.21-6.02
0.016
Sistema de producción:
Intensivo-Semi
Extensivo
Referencia
4.81
3.38-6.85
0.0001
V=Verano, I=Invierno, P=Primavera; IC = Intervalo de confianza; P = Probabilidad.
Los resultados del estudio mostraron que al comparar las épocas del año existe 2.38 veces mayor riesgo de presentar Haemonchus spp en época de otoño que en el resto de las estaciones (P<0.001). Los resultados de la presente investigación en relación a la época del verano con 7.89 % son cercanos a los descritos en Inglaterra con 10.5 % (Broughan & Wall., 2007), la baja prevalencia en verano se puede atribuir a razón de las elevadas temperaturas que se presentan en este época en la zona descrita, por lo cual la larva disminuye su actividad, debido al fototropismo negativo a la luz intensa (Soca et al., 2005), en otro estudio relacionado a épocas del año en la India informaron la presencia del orden Strongylida con 63.2 % en verano y 58.4 % en otoño, 52.77 % en invierno y 61.3 % en primavera (Tramboo et al., 2015), denotando diferencia con el actual trabajo, ya que en otoño se presentó una prevalencia de 20.52 % siendo mayor que la del verano con 7.89 %, esto se puede interpretar por las temperaturas máximas que se presentan en verano en el área de estudio, además del aumento de humedad en los pastos en la época de otoño que favorecen la migración larvaria por hidrotropismo positivo (Soca et al., 2005), en lo referente a invierno y primavera de igual forma se encontraron diferencias entre los dos estudios, ya que en la India aumentó la prevalencia de invierno a primavera, esto lo atribuyen a las precipitaciones que favorecen la humedad de los pastos para la presencia del parásito, contrario al presente resultado, no hubo diferencia significativa de invierno a primavera con relación a la presencia del nematodo, esto se interpreta al estado de hipobiosis en el que ingresa el helminto, en periodo desfavorable nutricionalmente, por lo cual tiende a bajar tu metabolismo y actividad (Soca et al., 2005); en un estudio realizado en Irán (Moghaddar, 2008), muestrearon corderos menores de cinco meses, durante las cuatro épocas del año, se reportó la presencia de nematodos 25.9, 22.3, 50 y 53.1 % para otoño, invierno, primavera y verano, respectivamente; las diferencias que destacan entre los estudios es el informe de los nematodos en general por ende mayor porcentaje de corderos positivos, otro factor que indica diferencia entre la prevalencia entre épocas del año es la precipitación, en el caso de Irán se presenta más lluvias en marzo y abril por lo cual se presenta mayor cantidad de nematodos en primavera y verano y en la región de estudio Culiacán, las lluvias se presentan en agosto y septiembre favoreciendo las condiciones para Haemonchus en otoño, coincidiendo con una investigación realizada en la misma zona con el protozoario Cryptosporidium spp en corderos presentando 2.2 veces más riesgo de presentarse el parásito en otoño que en verano (Castro et al., 2017), si bien se encuentran clasificados taxonómicamente en distinto phylum las condiciones climáticas en esta época favorecen a ambos.
Al analizar la zona geográfica de la región los resultados indican una mayor prevalencia para el valle con 14.73 % a diferencia de zona de altos con 3.83 % (P<0.0001), y 2.70 veces mayor riesgo de presentarse el nematodo en los corderos en zona de valle (P<0.016), presentando similitud a lo encontrado en Etiopia la diferencia que se reportó de forma general fueron nematodos gastrointestinales, en zona de producción de valle fue mayor que la zona de altos, con 95 % y 68.6 % respectivamente y coinciden en cuanto a más alto el riesgo de presentar Haemonchus en la zona de producción de valle (Asmare et al., 2016), así mismo en Suiza en zonas altas se reportó una baja presencia del parásito en comparación con zonas medias y bajas de Italia e Irlanda (Rinaldi et al., 2015), la fuente de agua es una de las características claves para la supervivencia y diseminación de nematodos como Haemonchus (Musella et al., 2011; Rinaldi et al., 2015), el cual se presentó más en zona de valle principalmente por diques, estas zonas son áreas más bajas que pueden por afluentes de agua arrastrar contaminantes, entre ellos huevos de parásitos provenientes de unidades de producción o de animales silvestres que habitan en partes altas, favoreciendo la diseminación de estos al utilizarse esta agua para riego, consumo de los animales, entre otras actividades de uso común. Los parásitos gastroentéricos y en especial Haemonchus han logrado adaptarse a distintos ecosistemas, su capacidad de adaptación y sobrevivencia diferentes ambientes permiten la infección de nuevos hospederos (Munguía et al., 2018).
De acuerdo con el sistema de producción la presencia de Haemonchus spp se encontró un 25.63 % en sistema de producción extensivo, 20.13 % en sistema semiintensivo y 5.03% en sistema intensivo (P<0.0001) y al analizar la asociación de la parasitosis ésta fue de 4.81 veces más riesgo de presentarse en corderos bajo un sistema de producción extensivo (P<0.0001). Los resultados difieren de los realizados por Zapata et al. (2016) y Herrera et al. (2013) en los cuales no se encuentran diferencia estadística entre los tres sistemas de producción analizados. Las condiciones del presente estudio en animales bajo sistemas extensivos no son sistematizadas, no manejaban un calendario de desparasitación, lo que concuerda con Mederos et al. (2010) quienes indican que los niveles más altos de parásitos gastrointestinales se presentan en unidades de producción donde no se da un manejo de desparasitación rutinario; además del tipo alimentación basada en pastoreo facilita la ingesta de las larvas del parásito presente en la vegetación, y permite la transmisión ya que los mismos animales contaminan el área de pastoreo (Belina et al., 2017; Akyüz et al., 2019); por su parte en los sistemas semiintensivo e intensivo el manejo de desparasitación era programado y se operaba una alimentación con dietas preparadas principalmente en el sistema intensivo lo que favoreció a un menor porcentaje de la presencia del parásito en estos sistemas debido al impacto positivo que dan las dietas de mejor calidad sobre la salud; Cériac et al. (2019) y Naeem et al. (2021) señalan que una nutrición de calidad suplementada con alto contenido de proteínas, aminoácidos estimula la expresión de resistencia y resiliencia del hospedador, estimula la inmunidad, disminuye la proliferación de parásitos.
CONCLUSIÓN
La época de otoño, zona del valle y sistema de producción extensivo son los factores edafoclimáticos que se asocian a la prevalencia de Haemonchus spp (13.42%) en corderos en el municipio de Culiacán, Sinaloa; por lo que estos aspectos deben tomarse en cuenta para desarrollar estrategias de prevención y control de la parasitosis. H. contortus es reconocido como uno de los principales parásitos que afectan a los ovinos lo que hace necesaria la consideración de este agente como posible causante de afecciones productivas aún en etapas tempranas de edad de los animales, así como una posible fuente de infección de los animales jóvenes al resto del rebaño.
AGRADECIMIENTOS
A la Asociación de Criadores de Ovinos y Caprinos Culiacán AC. y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) México, por el apoyo económico para la formación de recursos humanos en este proyecto.
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Clave: e2021-49.
Original ArticleEnvironmental factors associated with the prevalence of Haemonchus spp in lambs from the central zone of SinaloaABSTRACT
Sheep are a species exploited in different areas of production. They are prone to different pathogens, highlighting parasites such as Haemonchus contortus. The prevailing climate and husbandry management practices are considered the main factors driving the spatial and temporal distribution of the nematode. Its distribution is worldwide, causing economic losses due to morbidity and mortality, and prevalence studies have been reported in different countries such as India, Spain, Nigeria, and Mexico; therefore, the aim of this study was to determine the edaphoclimatic factors of different zones from Culiacan municipality and the production system that influence the prevalence of Haemonchus spp. in lambs. The research was carried out in Culiacan municipality, Sinaloa, Mexico, over a period of one year. It was an observational study, which included 23 sheep production units distributed in 10 districts of the municipality, with a total of 1520 samples of feces from animals under 3 months of age. Feces were processed individually by flotation technique. The overall prevalence was 13.42 %, and the autumn season (OR 2.38 (1.69-3.34) P<0.001), valley zone (OR 2.70 (1.21-6.02); P<0.016) and extensive system (OR 4.81 (3.38-6.85); P<0.0001) were risk factors associated with the presence of the nematode in lambs, so they should be considered for the establishment of preventive measures and control of parasitosis.
Gastrointestinal nematode infections affect the health of small ruminants compromising their production and reproduction, more frequently in young developing animals, causing low weight gain and growth retardation, making them one of the main causes of economic losses (González et al., 2011; Asmare et al., 2016; Kuma et al., 2019), mainly in the costs incurred in treatment and control (Tramboo et al., 2015). Sheep are generally more prone to gastrointestinal parasitism, due to their feeding on larvae 3 contaminated pastures (Tariq et al., 2008). Among gastrointestinal parasites, Haemonchus is the species with the highest economic importance (Rinaldi et al., 2015). This nematode is located in the abomasum, feeds on the blood of sheep and goats, can be found in other ruminants such as cattle (Getachew et al., 2007), it is among the most pathogenic in sheep (Besier et al., 2016), its extensive geographical distribution and resistance against anthelmintic control measures makes it a threat to the sustainability of sheep farming (Saccareau et al., 2017). The rainy season favors its frequency, with animals grazing during the early morning hours (Mederos et al., 2010), the prevailing climate (temperature, rain and humidity) and management practices in husbandry are considered the main factors driving its distribution (Rinaldi et al., 2015); its distribution is heterogeneous and depends on variables that differ from one area to another, even from one farm to another, such as management, prevention and control (Musella et al., 2011). On the other hand, studies on the prevalence in grazing animals is high in areas with tropical climates in both hemispheres (O´connor et al., 2006), young animals and pregnant females are more susceptible to helminths as opposed to adult animals due to their nutritional status and low level of immunity (Vieira et al., 2014). The prevalence of Haemonchus has been reported worldwide, in India Tramboo et al. (2015) out of a total of 1200 animals sampled 55 % were positive to the nematode; in Mexico, 32 % were found positive out of 219 sampled from grazing sheep (Hernández et al., 2007); in the Sinaloa region when analyzing 120 sheep from an extensive production system a frequency of 17.5 % was reported (Gaxiola et al., 2010). Therefore, the aim of this study was to determine the edaphoclimatic factors of different zones from Culiacán municipality and the production system that influence the prevalence of Haemonchus spp. in lambs in the central zone of Sinaloa.
MATERIAL AND MHETHODSStudy area
The study was carried out in Culiacán municipality, Sinaloa, Mexico (24º 46' 13'' NL and 107º 21' 14'' WL). The region is characterized by a BS1 (h') w(w)(e) climate, defined as semi-dry, very warm, with rainfall in summer, according to the Köppen classification and modified by García (2004); with an average annual temperature of 25. 9 ºC, with an average maximum of 30.4 ºC in June and July, and an average minimum of 20.6 ºC in January; the average relative humidity is 68%, with a maximum of 81% in September and a minimum of 51% in April; the average annual rainfall is 688.5 mm (CIAPAN, 2002).
Type of study and sample size
This is an observational, cross-sectional, descriptive study. Twenty-three extensive, semi- intensive and intensive ranches were sampled. In the municipality of Culiacán, 125 Sheep Production Units (SPU) are registered (SIAP, 2013), so the sample represented 18.4% of the SPUs. Ten of the 18 districts of Culiacán municipality, Sinaloa were considered (Figure. 1), the selection of the production units was made by convenience, based on the cooperation of the owner and ease of access. The sample size was determined with the following formula:
Location of the sheep production unit sampled in Culiacán Municipality, Sinaloa Mexico.
n=Z2pqB2
Where: n is the sample size, Z is 1.96 for 95 % confidence, p is the expected frequency of the factor to be studied, q is 1-p, B is precision or admitted error (Jaramillo & Martínez, 2010). The calculated sample size was 380 feces samples in each season (summer, fall, winter and spring) and because the number of lambs in the production unit was unknown at the time of the visit, the number of adults was considered (Table 1), and a number of lambs representing at least 10% of the adults in each production unit was sampled, which were randomly selected to complete the calculated sample size. Sampling was conducted by time of year and a total of 1520 samples were obtained from lambs less than ninety days (d) of age.
Location of sheep production unit by district and population of adult sheep
District
*SPU
Adult sheep
Lambs sampled
Villa Adolfo L.M
Agrícola Limón
La Hacienda
La granjita
Alboradas
80
150
120
180
10
20
17
18
El Salado
El alacrán
70
11
Costa Rica
El trabajo
Agrícola Sanfer
Agrícola Tabachines
20
150
180
5
15
18
Quilá
Naranjos
La Loma
70
30
12
5
Aguaruto
Fetasas
Agrícola del Río
Los Cabritos
200
45
200
22
5
20
Culiacancito
San Sebastián
Agrícola Quiroz
Los Otates
250
250
180
25
25
20
Las Tapias
Santa María
130
13
Sanalona
Baldomero
20
5
Imala
Guayacanes
200
24
Culiacán
Guásima
Agrícola Mojolo
Ganadera Verdugo
Campo Morelia
230
300
80
180
23
32
15
20
*SPU= Sheep Production Units
Sample collection and laboratory analysis
During each visit to the production units, a form was filled out to record information on the following factors: time of year (summer, fall, winter or spring), location (highlands or valley), production system (intensive, semi-intensive, extensive). The lambs were chosen randomly. Feces were taken directly from the rectum with a latex glove, individually identified, and refrigerated in containers at 4 ºC with ice and refrigerants for transfer to the Parasitology laboratory of the Faculty of Veterinary Medicine and Animal Husbandry for processing and analysis.
The diagnosis of Haemonchus spp was performed by coproparasitoscopic analysis using the qualitative Faust flotation technique (Zajac & Conboy, 2011), being a useful and widely used means in preliminary studies to determine what types of parasites are present in fecal samples (Medeiros et al., 2018), for parasite detection, optical microscopy with 10x and 40x objectives was used, eggs were identified based on their characteristic morphology, dark brown blastomeres and size described by Ljungström et al., 2018.
Statistical analysis
Lambs were considered positive with at least one Haemonchus spp egg; prevalence was estimated as the number of positive sheep among the total sheep sampled according to category.
The results of microscopic observation (positive or negative) were summarized in contingency tables by factor and analyzed for association between the result and the factor, using the Chi-squared test. Statistical difference was considered statistical difference with a P≤0.05.
For factors with more than two categories, the results were dichotomized. Next, to determine the risk factors for positive results, multivariate logistic regression analysis was applied. The general model was:
πx=exp(α+Σβixi)1+exp(α+Σβixi)
Where: π (x), the value of π can vary as the value of x changes, and we want to describe its dependence; the values of xi = (x1,...,xp) are the predictor variables p, xi represents the vector of independent variables; exp is the base of the natural logarithms 2.71828; α is the value of the intercept; βi are the values of the regression coefficients. For this analysis, the LOGISTIC procedure (SAS, 2001) with the backward option was used to estimate the degree of association [odds ratio (OR)] and confidence intervals. The alpha level to consider association between the factor with the positive outcome, and to estimate the risk factor was P ≤ 0.05.
RESULTS AND DISCUSSION
From a total of 1520 samples analyzed, 204 were positive for Haemonchus spp representing a prevalence of 13.42 % in the annual period analyzed; the method used to detect the nematode was the flotation technique, a test mainly used in stool examination in animal diagnosis, it concentrates eggs, parasite oocysts and separates the debris present in the sample (Zajac & Conboy, 2011; Rinaldi et al. 2011; Medeiros et al., 2018), one of the main advantages of using this test is that it has a high egg recovery rate (Medeiros et al., 2018), causes less damage to cysts and eggs (Zajac & Conboy, 2011), which allows proper morphological identification facilitating the characteristic structure observation, egg dimensions to be identified (Indre et al., 2010; Mahmood et al., 2019), the technique prevents flotation of trematode eggs and it is not as specific to determine the species of parasites observed (Zajac & Conboy, 2011; Ljungström et al., 2018), therefore results using this technique report only the Haemonchus genus. Factors studied are presented in Table 2, Chi-Square tests indicated that the three factors were significant (P<0.05), year time, production zone, production system; similarly for the analysis of risk factors were significant (P≤0.05) in the multivariate logistic regression model (Table 3). The results by year time showed a higher prevalence in autumn with 20.53 %, no difference was observed between winter and spring and the lowest prevalence was found in summer with 7.89 % (P<0.0001).
Risk factors associated with the presence of Haemonchus spp. eggs in feces of lambs in SPU located in the municipality of Culiacán, Sinaloa, Mexico
Risk factor
N
Positive samples
Percentage
P1
Year season
0.0001
Summer
380
30
7.89c
Autumn
380
78
20.53a
Winter
380
50
13.16b
Spring
380
46
12.11bc
Production zone
0.0001
High
183
7
3.83b
Valleys
1337
197
14.73a
Production system
0.0001
Extensive
437
112
25.63a
Semi-intensive
248
50
20.16a
Intensive
835
42
5.03b
Probability values of the Chi-square test. abc Different literals in the percentages of positive samples in each risk factor indicate statistical difference (P ≤ 0.01).
Odds ratios for risk factors associated with the presence of Haemonchus spp. eggs in lamb feces in SPU located in the municipality of Culiacán, Sinaloa, Mexico
Risk factor
Odd ratio
CI 95 %
P Value
Year season S-W-S Otoño
Reference 2.38
1.69-3.34
0.001
Production season High Valleys
Reference 2.70
1.21-6.02
0.016
Production system: Intensive-Semi Extensive
Reference 4.81
3.38-6.85
0.0001
S=Summer, W=Winter, S=Spring; CI = Confidence interval; P = Probability.
The results of the study showed that when comparing the different seasons of the year, there is a 2.38 times higher risk of presenting Haemonchus spp. in autumn than in the rest of seasons (P<0.001). The results of the present investigation in relation to the summer season with 7.89 % are close to those described in England with 10.5 % (Broughan & Wall., 2007), the low prevalence in summer can be attributed to the high temperatures that occur at this time in the area described, which is why the larvae decrease their activity, due to the negative phototropism to intense light (Soca et al., 2005), in another study related to year times in India reported the presence of the order Strongylida with 63.2 % in summer and 58.4 % in autumn, 52.77 % in winter and 61.3 % in spring (Tramboo et al., 2015), denoting difference with the current work, since in autumn there was a prevalence of 20.52 % being higher than that of summer with 7.89 %, this can be interpreted by the maximum temperatures that occur in summer in the study area, in addition to the increased humidity in the pastures in the autumn season that favor larval migration by positive hydrotropism (Soca et al., 2005), regarding winter and spring, differences were also found between the two studies, since in India the prevalence increased from winter to spring, this is attributed to the precipitation that favors the humidity of the pastures for the presence of the parasite. Contrary to the present result, there was no significant difference from winter to spring in relation to the nematode presence, this is interpreted to the state of hypobiosis in which the helminth enters, in an unfavorable period nutritionally, so it tends to lower its metabolism and activity (Soca et al., 2005); in a study conducted in Iran (Moghaddar, 2008), sampled lambs under five months, during the four seasons of the year, it was reported the presence of nematodes 25.9, 22.3, 50 and 53.1 % for autumn, winter, spring and summer, respectively. The differences that stand out among the studies is the report of nematodes in general and therefore a higher percentage of positive lambs, another factor that indicates a difference between the prevalence between seasons is precipitation. In the case of Iran, there is more rainfall in March and April, so there are more nematodes in spring and summer, and in the study region of Culiacán, rainfall occurs in August and September, favoring the conditions for Haemonchus in autumn, coinciding with a study conducted in the same area with the protozoan Cryptosporidium spp. in lambs, showing 2. 2 times more risk of presenting the parasite in autumn than in summer (Castro et al., 2017), although they are taxonomically classified in different phylum the climatic conditions at this time favor both.
When analyzing the geographic zone of the region, the results indicate a higher prevalence for the valley with 14.73 % as opposed to the highland zone with 3.83 % (P<0.0001), and 2.70 times higher risk of presenting the nematode in lambs in the valley zone (P<0.016). 016), presenting similarity to what was found in Ethiopia the difference that was reported in general were gastrointestinal nematodes, in valley production zone was higher than the high zone, with 95 and 68.6 % respectively and coincide in terms of higher risk of presenting Haemonchus in the valley production zone (Asmare et al., 2016), likewise in Switzerland in high zones a low presence of the parasite was reported in comparison with medium and low zones in Italy and Ireland (Rinaldi et al., 2015), the water source is one of the key characteristics for the survival and dissemination of nematodes such as Haemonchus (Musella et al., 2011; Rinaldi et al., 2015), which occurred more in valley areas mainly because of dams, these areas are lower areas that can carry contaminants through water tributaries, including parasite eggs from production units or wild animals that live in higher areas, favoring the dissemination of these when this water is used for irrigation, animal consumption, among other activities of common use. Gastroenteric parasites and especially Haemonchus have managed to adapt to different ecosystems, their ability to adapt and survive different environments allow the infection of new hosts (Munguía et al., 2018).
According to the production system the presence of Haemonchus spp was found 25.63% in extensive production system, 20.13 % in semi-intensive system and 5.03% in intensive system (P<0.0001) and when analyzing the association of parasitosis this was 4.81 times more risk of occurrence in lambs under an extensive production system (P<0.0001). The results differ from those performed by Zapata et al. (2016) and Herrera et al. (2013) in which no statistical difference was found among the three production systems analyzed. The conditions of the present study in animals under extensive systems are not systematized, they did not manage a deworming schedule, which agrees with Mederos et al. (2010) who indicate that the highest levels of gastrointestinal parasites occur in production units where there is no routine deworming management; in addition to the type of grazing-based feeding facilitates the ingestion of the parasite larvae present in the vegetation, and allows transmission as the animals themselves contaminate the grazing area (Belina et al., 2017; Akyüz et al., 2019); on the other hand, in the semi- intensive and intensive systems, deworming management was programmed and feeding was operated with diets prepared mainly in the intensive system which favored a lower percentage of the parasite presence in these systems due to the positive impact given by better quality diets on health; Cériac et al. (2019) and Naeem et al. (2021) point out that quality nutrition supplemented with high protein, amino acids stimulates the expression of host resistance and resilience, stimulates immunity, decreases parasite proliferation.
CONCLUSION
The autumn season, valley area and extensive production system are the edaphoclimatic factors associated with the prevalence of Haemonchus spp (13.42%) in lambs in Culiacán municipality, Sinaloa; therefore, these aspects should be taken into account to develop strategies for the prevention and control of parasitosis. H. contortus is recognized as one of the main parasites affecting sheep, which makes it necessary to consider this agent as a possible cause of productive disorders even in early stages of the animals' age, as well as a possible infection source from young animals to the rest of the flock.
ACKNOWLEDGMENTS
To the Association of Sheep and Goat Breeders Culiacán AC. and the National Council of Science and Technology (CONACyT) Mexico, for the economic support for the training of human resources in this project.